PARA SABER MAIS ...

"Os anos de 1990 ficarão na história como um tempo em que um dos depósitos de fósseis mais significativo alguma vez descoberto foi trazido à luz do dia" (Witmer 2002). A Formação Yixian e unidades adjacentes do Grupo Jehol, da província de Liaoning (China), do Cretácico inferior, começou a revelar uma variedade e abundância de vertebrados fósseis surpreendentes e com grau de preservação excepcional - uma fauna completa em toda a sua variedade (Luo 1999), incluindo teropodes avianos, para além de uma flora invulgar - o Biota de Jehol.

Mas, mais significativa, começaram a surgir, a partir de 1996, vários esqueletos de teropodes inequivocamente não avianos particularmente relevantes devido à preservação dos restos integumentares interpretados como filamentos semelhantes a proto-penas ou mesmo penas. 

Mapa geológico da província de Liaoning. Os dinossáurios com integumento de proto-penas e/ ou penas têm sido encontrados em várias Formações, que estão expostas numa série de bacias, que podem ser definidas pelas cidades de Kailu, Lingyuan, Shenyang e pela costa, a sul. Classicamente, são reconhecidas duas Formações: Formação Yixian, mais antiga, e Formação Jiufotang, mais recente. As  datações radiométricas para o Biota de Jehol ainda são escassas (e algumas controversas). Mas a base da Formação Yixian será mais recente do que 139,4 M.ª e o topo da Formação Jiufotang foi datado em 110 M.ª. As rochas com fósseis Cretácicos estão assinaladas a azul e os mais significativos têm sido encontrados nas redondezas de Beipiao. Mas mesmo nestas Formações, as condições de preservação são variadas e não uniformes. As litologias que incluem estratos fluviais, brechas vulcânicas ou rochas sub-vulcânicas não preservam, em geral, partes moles. São as argilas finas que elas surgem, mas até aqui a preservação é esporádica. Na parte superior da Formação Jiufotang, as aves não são encontradas com impressões de penas, mas em alguns exemplares ficaram preservados baínhas de garras, bicos ceratinosos. Mas muitos dos teropodes não avianos e avianos das camadas inferiores de Jiufotang e, em especial, da Formação Yixian, mostram impressões de penas espectaculares (retirado de Wang e Zhou 2003).

Muitos investigadores (eventualmente, o pioneiro terá sido Peters, em 1985), verificando a existência de significativas (e numerosas) semelhanças morfológicas entre teropodes avançados não avianos e as aves, suspeitavam que as penas, a característica que definia as aves modernas, teriam uma história bem mais recuada filogeneticamente na árvore teropodiana que conduziu às aves. Mas como os tecidos moles como as penas estão tão raramente preservados no registo fóssil, muitos não acreditavam que encontrar penas integumentares em teropodes incapazes de voar alguma vez pudesse vir a ser uma realidade ... "Felizmente, estávamos enganados" (Norell e Xu 2005).

No Congresso da SVP de 1996, realizado em New York, Chen Pei-ji surpreendeu todos os presentes quando mostrou fotografias do esqueleto de um pequeno teropode com uma densa cobertura de estruturas integumentares filamentosas rodeando o crânio, pescoço, dorso e cauda. Nesse ano, Ji e Ji publicaram uma diagnose do contramolde do fóssil de Chen, a que deram o nome de Sinosauropteryx prima (Ji e Ji 1996; Chen et al. 1998), e incluíram um tratamento pormenorizado sobre o significado destas estruturas relativamente à origem e função das primeiras penas (Unwin 1998).

http://www.amnh.org/learn/pd/theropods

/fossilhunt_images/sinosauropteryx.jpg

Sinosauropteryx prima está já representado por cinco exemplares encontrados em duas jazidas: Sihetun (nas camadas Jianshangou, com cerca de 125 M.a.) e Dawangzhangzi (nas camadas do mesmo nome, com cerca de 122 M.a..) da região ocidental de Liaoning e todos apresentam estruturas integumentares filamentosas. Estas estruturas apresentam melhor preservação ao longo da margem dorsal do crânio e da série vertebral, e ao longo de toda a cauda, mas também são encontradas ao longo do abdómen e membros.

Estas estruturas seriam flexíveis quando os animais estavam vivos e estão separadas do esqueleto quando tecidos intermédios teriam estado presentes. O que significa que na cabeça  as estruturas parecem contactar a zona posterior do crânio, enquanto que no tronco e cauda existem como um halo em torno do animal.

Praticamente todas estas estruturas apontam ligeiramente para trás. O seu comprimento é variável (alcançando um pouco mais de 30 mm de comprimento) e distalmente estão ramificadas (Currie e Chen 2001; Prum e Brush 2002). Ao contrário de outros taxa, as estruturas integumentares na extremidade da cauda e dos membros não estão alargadas. Existe alguma evidência de que estas estruturas seriam ocas (Ji e Ji 1997 b). Embora extremamente difícil de determinar, Currie e Chen (2001) sugeriram que estas estruturas são compatíveis com a presença de barbas rodeando uma ráquis central, tal como nas penas plumáceas das actuais aves. Contudo, estes investigadores não encontraram evidência convincente da ocorrência de bárbulas.

http://www.sinofossa.org/sinosaur

/protarchaeopteryx.htm

Apesar das suas afinidades incertas, Protoarchaeopteryx robusta é mais primitivo do que os avianos basais conhecidos relativamente a muitas características osterológicas (por exemplo, dentes serrilhados, membro anterior mais curto). Esta espécie está representada por apenas um  único exemplar, bastante fragmentado. Um grande grupo de pelo menos 12 estruturas integumentares surge distalmente em relação à última vértebra caudal preservada, enquanto que a própria cauda está coberta com pequenas impressões semelhantes aos filamentos de Sinosauropteryx. As penas distais prolongam-se por um comprimento de 132 mm, enquanto que as mais proximais têm 27 mm de comprimento. As mais distais apresentam um aspecto tipicamente moderno, com uma ráquis óbvia e um padrão entrelaçado de bárbulas formando uma ráquis. Tanto quanto pode ser determinado, elas são simétricas e alargadas relativamente às outras rectrizes. As ráquis bem organizadas indicam que bárbulas estavam presentes distalmente; contudo, como nas penas das aves actuais, as estruturas eram plumáceas proximalmente. No exemplar conhecido, especialmente na região do peito e dos membros posteriores, ocorrem penas plumáceas dispersas (para além, portanto, das rectrizes bem preservadas).

Ji et al.(1998) descreveram uma segunda espécie de teropode não aviano, Caudipteryx zoui, com penas penáceas de aspecto moderno idênticas às que se observam em Protoarchaeopteryx  robusta. Embora tenham colocado este taxon muito perto das aves (Ji et al. 1998), rapidamente foi colocado dentro de Oviraptorosauria (Currie et al. 1998; Sereno 1999; Witmer 2002).

Em particular, a descrição da segunda espécie deste género, Caudipteryx dongi (Zhou e Wang 2000), e a descoberta de exemplares mais completos e com melhor preservação (Zhou et al. 2000), forneceram evidências anatómicas adicionais sugerindo uma afinidade oviraptorossauriana do género.

Actualmente, mais de 9 exemplares, todos preservando estruturas integumentares, representam Caudipteryx.

Caudipteryx é um teropode interessante; praticamente não apresenta dentes e tem um crânio curto. A maioria dos exemplares conhecidos revela a presença de gastrólitos.

Como temos múltiplos exemplares, o integumento que cobria este teropode não aviano é já bem conhecido. Como Protoarchaeopteryx, tem um grande plumagem de rectrizes, formada por penas que emanam de ambos os lados da cauda. Ao contrário de Archaeopteryx, as rectrizes de Cauditpteryx estão restringidas às últimas cinco ou seis vértebras caudais. São simétricas e estão imbricadas. Um conjunto completo de rémiges também está presente em Caudipteryx. Pelo menos 14 rémiges separadas emanam da mão. As ráquis das rémiges são simétricas e muito longas; contudo, não são tão longos como nas aves voadoras, incluindo Archaeopteryx (em que o comprimento é quase o dobro do comprimento do fémur). Caudipteryx também apresenta penas plumáceas ao longo do abdómen, membros posteriores e quadris. Estas são muito mais pequenas do que as rémiges e rectrizes, e como as penas de contorno das aves actuais, estão menos bem organizadas do que as penas das asas e da cauda.

http://www.sinofossa.org/sinosaur/caudipteryx.htm

http://www.sunshine.net/www/2100/sn2192/caudipteryx.pdf

 http://app.pan.pl/acta50/app50-101.pdf

http://cas.bellarmine.edu/tietjen/Evolution/Fossil%20Record/a_therizinosauroid_dinosaur_with.htm

Mas as descobertas de teropodes com penas / proto-penas continuaram. Tanto Beipiaosaurus inexpectus (Xu et al. 1999) como Sinornithosaurus millenni (Xu et al. 1999b; Ji et al. 2001, se um outro teropode juvenil pertencer a esta última espécie) apresentam estruturas integumentares filamentosas semelhantes às que ocorrem em Sinosauropteryx.  

Beipiaosaurus representa o maior teropode não aviano encontrado / descrito em Liaoning (Xu et al. 1999), com um comprimento corporal total estimado em 2,2 m. É um terizinossauroide basal, com maxilas muito especializadas semelhantes à dos ornitisquianos, corpo enorme, membro anterior tipicamente teropodiano, e até com uma estrutura semelhante a um pigóstilo (uma série de vértebras caudais terminais fundidas) na extremidade da cauda. Os dentes sugerem uma dieta herbívora.

Beipiaosaurus está representado apenas por um único exemplar encontrado em Sihetun, perto de Beipiao, a mesma região que preserva Sinosauropteryx, bem como vários outros teropodes com penas. Este holótipo preserva estruturas integumentares filamentosas interessantes associadas com o corpo, membros e cauda. Ao contrário das penas modernas, que incluem ráquis e bárbulas, as estruturas integumentares de Beipiaosaurus são filamentosas, como as estruturas que ocorrem em Sinosauropteryx, só que muito mais longas. A maioria são quase perpendiculares ao corpo (especialmente as do antebraço) e as que se ligam ao cúbito são longas e parecem distalmente ramificadas.

http://dinosauricon.com/images/beipiaosaurus-bc.html

http://www.dinosaur.net.cn/Museum/Sinornithosaurus.htm

Sinornithosaurus milleni é o primeiro dromaeossaurídeo conhecido, um grupo de teropodes não avianos que se sugere estar mais perto das aves, de Liaoning. Os dromaeossaurídeos são extremamente semelhantes a aves e partilham numerosas semelhanças derivadas com as aves basais, incluindo uma cintura escapular que permitia que os braços relativamente longos se movessem de forma muito idêntica à das aves.

Embora o esqueleto esteja semi-desarticulado, as estruturas integumentares estão bem preservadas na periferia do esqueleto (Xu et al. 2001). Apesar de penas totalmente penáceas não estarem presentes no exemplar, ele preserva diversas morfologias integumentares. Estão presentes filamentos simples, estruturas compostas formadas por filamentos convergentes na base, e estruturas mais complexas formadas por um filamento central, com ramificações seriais ao longo de quase todo o seu comprimento, restringido à porção mais distal. Na zona distal da tíbia ocorrem também longos filamentos, robustos e paralelos.

Ji et al. (2001) descreveram um outro exemplar espectacular de um juvenil dromaeossaurídeo, considerando que poderá representar o género Sinornithosaurus ou um novo género.

http://research.amnh.org/vertpaleo/dinobird.html

Ji et al. (2001) descreveram um exemplar, encontrado em Linguyuan, que referiram como muito semelhante a Sinornithosaurus, que pode representar um indivíduo juvenil ou um novo taxon.

Este exemplar preserva estruturas integumentares em torno de todo o corpo, mostrando morfologias similares com as descritas para o holótipo de Sinornithosaurus millenii. Este exemplar apresenta um conjunto heterogéneo de estruturas integumentares, que podem corresponder aos três primeiros estádios da evolução das penas descritos por Prum (1999). Pequenos e únicos filamentos estão presentes na cabeça, enquanto que vaporizações emanando de um ponto único cobrem os ombros e dorso. Apesar de não estar extremamente bem preservada, a superfície posterior dos membros anteriores apresenta impressões de estruturas integumentares com uma configuração semelhante a uma espinha. Estas estruturas foram interpretadas como penas de aspecto moderno (Ji et al. 2001). É interessante constatar que, embora a cauda apresente uma extensa cobertura de estruturas integumentares que terminam numa pequena área expandida, o exemplar não apresenta a grande plúmula caudal observada em Caudipteryx e Protoarchaeopteryx.

http://www.sciam.com/article.cfm?articleID=000A9E1A-454B-1C75-9B81809EC588EF21

http://www.nationalgeographic.com/events/99/feather/uvfossil.html

Xu (2000) acabou por demonstrar conclusivamente que Archaeoraptor não passava de uma quimera, uma verdadeira falsificação.

http://www.nationalgeographic.com/dinorama/feathered.html

http://research.amnh.org/~sunny/microraptor.pdf

O holótipo foi encontrado na Formação Jiufotangn (camadas Boluochi, com idade compreendida entre 120 e 110 M.a.), em Xiasanjiazi, Chaoyang. Provavelmente representa um sub-adulto e preserva estruturas integumentares sob o abdómen, em torno dos quadris e ao longo dos membros anteriores e dos posteriores. As estruturas integumentares associadas à tíbia e fémur apresentam a melhor preservação e têm um comprimento entre 2,5 e 3 cm. Estão perpendiculares aos ossos e Xu et al. (2000) indicaram que "algumas impressões do integumento contêm uma estrutura semelhante à de uma ráquis, sugerindo que verdadeiras penas podem ter estado presentes nos dromaeossaurídeos". Não apresenta penas na cauda ou nas mãos, mas sim a agora típica penugem.

http://research.amnh.org/users/sunny/hwang.et.al.2002.pdf

http://www.luisrey.ndtilda.co.uk/html/micro.htm

http://www.cals.ncsu.edu/course/zo501/4WingedDino.pdf

http://dinonews.net/index/microraptor.php

Os exemplares de Microraptor gui apresentam penas plumáceas e  penáceas. As penas plumáceas estão distribuídas no topo do crânio, dorso, abdómen e quadris. As penas penáceas estão associadas com a cabeça, membros anteriores e posteriores e cauda. As longas penas penáceas associadas com os membros e cauda são assimétricas, uma morfologia que tem sido associada com adaptações para o voo. A sua associação tanto com os membros anteriores como com os membros posteriores tornam este teropode bastante fora do comum. É um animal que não se afasta de Tetrapteryx, um hipotético intermédio entre os típicos répteis e Archaeopteryx, proposto originalmente por Beebe (1915).

http://hometown.aol.com/strigoivv/FeathersOfDinosaursII.html

http://www.dinosaur-museum.org/featheredinosaurs/Are_Birds_Really_Dinosaurs.pdf

Logo depois de Microraptor zhaoianus ter sido descrito, Norell et al. (2002) relataram a presença de penas penáceas bem preservadas ao longo da cauda, asas e membros de um exemplar de um dromaeossaurídeo basal da Formação Jiufotang. Penas plumáceas também estão presentes associadas com o corpo e ombros deste exemplar. Em ambos os membros, anteriores e posteriores, estão presentes longas penas penáceas com ráquis organizadas. A cauda termina por um feixe de penas extremamente alongadas. Surpreende que as penas penáceas do membro posterior se prolonguem para o tarsus e que sejam tão longas como as penas do membro anterior. A este dromaeossaurídeo não foi atribuído nome formal.

Numerosos exemplares semelhantes a Microraptor tem sido encontrados nos últimos tempos em várias jazidas da Formação Jiufotang, em Chaoyang e Yixian. Os exemplares de Yixian apresentam geralmente estruturas integumentares com preservação deficiente. Os teropodes semelhantes a Microraptor representam um dos elementos mais comuns da fauna de Jiufotang (Norell e Xu 2005).

http://fm1.fieldmuseum.org/aa/Files/pmakovicky/Xu_et_al_2002a.pdf

http://www.dinosaur.net.cn/_Kyohaku2004/show_fly.htm

Crânio do holótipo de Sinovenator changii (retirado de Xu et a. 2002).

http://www.dinosaur.net.cn/museum/Scansoriopteryx.htm 

O grupo a que se tem chamado Scansoriopterygidae provem das argilas de Daohugou, que alguns investigadores sugeriram ter uma idade compreendida entre o Jurássico médio e o Jurássico final. Mas, apesar desta Formação estar subjacente à Formação Yixian, ela encontra-se sobre a Formação Tuchengzi. E alguns estudos recentes indicam para a parte superior desta última Formação uma idade («radiométrica») situada muito perto do limite Berriasiano - Valangiano, implicando que as camadas Daohugou se tenham depositado já durante o Cretácico inferior (entre o Valangiano e o Barremiano).

Segundo Gao e Ren (2006), que se baseram em parte nos trabalhos anteriores de Liu e Jin (2002) e de Ren et al. (2002), as argilas vulcânicas fossilíferas de Daohugou  (Formação Haifanggou ou Jiulongshan) sugerem uma idade correspondendo ao Jurássico médio (Batoniano).

Mão de Scansoriopteryx heilmanni.

http://www.freewebs.com/skeletalreconstructions1/epidendrosaurus.htm

Reconstituição de Epidendrosaurus ninghengensis.

PARA SABER MAIS ...

Nos inícios de 2002, circulou entre a comunidade paleontológica a notícia da descoberta de um novo teropode com penas, proveniente da Formação Jiufotang, Yixian. A descrição formal deste novo taxon foi feita por Ji et al. (2002), em Chinês, e confirmou que se trata de um teropode aviano basal, a quem foi dado o nome de Shenzouraptor sinensis, que representará "uma fase transitória entre Dinosauria e Aves".

http://ravenel.si.edu/paleo/paleoglot/files/Ji&_02.pdf

http://www.sinofossa.org/sinosaur/yixianosaurus.htm

http://www.dinosaur.net.cn/museum/Yixianosaurus.htm

Yixianosaurus longimanus foi descrito por Xu e Wang (2003) com base num exemplar parcial pós-cranial, formado em grande parte por apenas membros anteriores e cintura escapular. É um animal extremamente interessante, com penúltimas falanges da mão extremamente alongadas. Foi mesmo sugerido que teria hábitos arbóreos. O integumento está preservado muito pobremente; contudo, estão presentes nos membros anteriores estruturas integumentares muito longas. Infelizmente, estas estruturas não estão bem preservadas de forma a determinar se representam ou não penas com aspecto moderno.

Dilong paradoxus foi descrito por Xu e Norell (2004) com base em dois exemplares diferentes. O exemplar holótipo está preservado a três dimensões e provem da parte inferior da Formação Yixian, de sedimentos fluviais que não preservam tecidos moles. Um segundo exemplar referível a Dilong foi encontrado em argilas mais lacustres e preserva material integumentar. Este exemplar está muito incompleto e as estruturas estão primariamente associadas com a cauda. Outro pequeno agregado está adjacente à parte posterior da maxila inferior. As estruturas rodeando a cauda têm aproximadamente 2 cm de comprimento e prolongam-se posteriormente fazendo um ângulo de 40º. Parecem ser formadas por uma série de filamentos ligados na base ao longo de um filamento central, como em Sinornithosaurus. Estas estruturas foram interpretadas por Xu e Norell (2004) como proto-penas.

Dilong seria um tyrannossauroide de dimensões modestas, com cerca de 2 m de comprimento total. Para além das dimensões reduzidas, apresenta várias condições primitivas, como uma mão com três dígitos funcionais e membros anteriores relativamente alongados.

PARA SABER MAIS ...

Xu e Zhang (2005) descreveram um teropode Eumaniraptora basal, Pedopenna daohugouensis, em que se observam longas impressões de penas localizadas nos metatarsos. Este exemplar foi descoberto, não em Liaoning, mas em Nei Mongol, em depósitos cuja idade não está bem estabelecida, mas que poderão ter uma idade correspondendo ao Jurássico final.

http://www.sinofossa.org/sinosaur/pedopenna.htm

O teropode Pedopenna (A) e os seus filamentos semelhantes a penas, aumentados a partir da zona englobada pelo rectângulo (B). Segundo Zhang et al. (2006), de onde é retirada a fotografia, estes filamentos semelhantes a barbas apresentam uma disposição ordenada e paralela; e estão ainda incorporados em penas com ráquis.

http://www.dinosaur.net.cn/database/p_museum.asp?id=28791

http://dinonews.net/rubriq/actus.php?id=75

E à medida que estes taxa iam sendo descritos, outra surpresa. As penas e/ ou proto-penas surgiam associadas não a um único clade de coelurossaurios, mas a sim a várias linhagens distintas deste grupo:

. Chen et al. (1998), com base em exemplares adicionais, referiram  Sinosauropteryx a Compsognathidae, coelurossaurios relativamente basais.

. Protoarchaeopteryx foi originalmente encarado por Ji e Ji (1997) como o grupo irmão de Archaeopteryx, mas Ji et al. (1998) classificaram-no como em coelurossaurio eumaniraptoriano, numa tricotomia com Velociraptorinae e todos os taxa mais perto das aves do que os dois primeiros géneros. Holtz (2001) considera que a posição deste taxon é variável, mas surge sempre "fora do clade oviraptorossaurio -therizinossauroide - dromaeossaurídeo - aves". "Mas é certo que Protoarchaeopteryx está muito perto da transição para as aves" (Witmer 2002).

. Caudipteryx é incluído em Oviraptorosauria (Zhou e Wang 2000; Zhou et al. 2000; Witmer 2002) e Sereno (1999a) sugere mesmo que representa um oviraptorossaurio basal, partilhando mesmo uma dúzia de características com os oviraptoroides.

. Beipiaosaurus é um teropode therizinossauroide (Xu et al. 1999a).

. Sinornithosaurus pertence à linhagem dromaeossaurídea (e um exemplar juvenil representa também um Dromaeosauridae, que Ji et al. (2001) e Norell (2001) sugeriram ser muito semelhante a Sinornithosaurus e provavelmente representar a mesma espécie).

. Microraptor é também um dromaeossaurídeo (Xiu et al. 2000). A reduzida dimensão e provável arborialidade deste teropode podem ser importantes para o debate sobre os hábitos da origem dos antepassados das aves.

. Sinovenator representa um troodontídeo (Xu et al. 2002). O exemplar provem de um nível abaixo do "nível com teropodes com penas" da Formação Yixian e é considerado como o mais basal dos troodontídeos conhecidos.  

. Dilong representa um tyrannossauroide basal (Xu e Norell 2004).

. Pedopenna (Xu e Zhang 2005) será um teropode Eumaniraptora basal.

 . Jinfengopteryx elegans poderá representar um coelurossaurio troodontídeo.

http://ns.dinosaur.pref.fukui.jp/archive/memoir/memoir002-123.pdf

http://www.hayashibara.co.jp/html/shinka/020/main.html

Schweitzer et al. (1999) analisaram bioquimicamente as estruturas fibrosas integumentares encontradas na região da cabeça do alvarezsaurídeo Shuvuuia, da Mongólia, sugerindo que elas são formadas por beta queratina, uma proteína encontrada nas penas e escamas dos sauropsoides. Verificaram também que estas estruturas estão aparentemente ocas. Actualmente, as únicas estruturas conhecidas que simultaneamente são ocas e formadas por beta queratina são as penas das aves. A posição filogenética do clade Alvarezsauridae  tem sido das mais controversas, com alguns investigadores a considerarem esta linhagem como teropode não aviana (como um Ornithomimosauria e grupo irmão de Ornithomimidae, fora de Maniraptora Sereno 1999; 2001; ou como Maniraptora basais Clark et al. 2001; 2002, Novas e Pol 2002); outros a posicionarem Alvarezsauridae dentro das aves (melhor, como Metornithes basais)) (Chiappe et al. 1996; 1999) e outros a sugerirem que a linhagem representa o grupo irmão para Archaeopteryx e aves mais derivadas (Chiappe 2002) ou como grupo irmão para as aves Ornithothoraces (Forster et al. 1998). "Estas descobertas são mais provocadoras do que conclusivas, dada a posição filogenética controversa dos alvarezsaurídeos. Mas podem ser uma evidência legítima para penas ou estruturas semelhantes a penas fora de Aves" (Witmer 2002).  

http://news.nationalgeographic.com/news/2003/03

/photogalleries/bizarredinos/index.html

PARA SABER MAIS ...

Em Sinornithosaurus millenii os filamentos não estão nas suas posições naturais e, por exemplo, o conjunto de filamentos adjacente ao crânio não pode ser atribuído com segurança à região da cabeça. Mas uma descoberta importante é negativa - este dromaeossaurídeo não apresenta penas nas mãos e na cauda e não se observam penas «verdadeiras» (com ráquis e barbas) como as que surgem em Caudipteryx. A análise filogenética de Sereno (1999a) previa que, no mínimo, deveriam ser encontradas penas nas mãos e nas caudas dos dromaeossaurídeos. Para além das estruturas integumentares não estarem na posição de vida, Xu et al. (2001b) sugeriram que os filamentos de Sinornithosaurus estão mais estruturados do que os de Sinosauropteryx e Beipiaosaurus, e, consequentemente, estariam mais perto das penas modernas: alguns dos filamentos apresentam ramificações e ocorrem até tufos, representando uma cobertura integumentar mais complexa. O dromaeossaurídeo juvenil (Ji et al. 2001; Norell (2001) apresenta fibras ramificando-se de um filamento axial central - uma estrutura que pode ser interpretada como ráquis e barbas de uma «verdadeira» pena. Ji et al. (2001), verificando que as estruturas estão muito ordenadas, sugeriram mesmo que quase de certeza deveriam estar presentes bárbulas. No dromaeossaurídeo Microraptor, também com penas nas mãos e cauda, algumas das impressões integumentares apresentam uma estrutura semelhante a ráquis, sugerindo que penas «verdadeiras» também podem ter estado presentes.  

Fibras de Sinosauropteryx ao longo do dorso.

As estruturas semelhantes a penas e as penas encontradas nos coelurossaurios não avianos de Liaoning ocorrem em 4 tipos (Clark et al. 2002):

. simples estruturas filamentosas (como em Sinosauropteryx, Beipiaosaurus)

. filamentos simples ligados num tufo basal (como em Sinornithosaurus)

. filamentos ligados nas bases em séries ao longo de um filamento central (como em Sinornithosaurus)

. verdadeiras penas, com ráquis central e barbas (como em Caudipteryx, Protoarchaeopteryx, ? Microraptor)  

Penas de Protoarchaeopteryx.

Mas será que a cobertura de filamentos finos e densos, sem ráquis central nem estruturas secundárias como bárbulas, encontrada por exemplo em Sinosauropteryx,  terá realmente algo a ver "proto-penas"?  "Embora as «verdadeiras» penas tenham tido seguramente precursores epidérmicos que não possuíam  atributos definitivos como ráquis e barbas , como é que as podemos reconhecer?" (Witmer 2002). Análises químicas mostrando proteínas exclusivas poderão fornecer uma evidência válida, mas ainda não foram realizadas. Mas, segundo Prum (1999, 2000), o modelo desenvolvimental da evolução das penas sugere que num estádio inicial elas seriam consistentes com os filamentos observados em Sinosauropteryx.

Padian et al. (2001) apresentaram vários argumentos para sugerirem que os filamentos de Sinosauropteryx tem suficientes atributos morfológicos em comum com as penas (passando portanto nos testes da semelhança da homologia e da congruência da homologia com as penas avianas):

"Assim, a favor da homologia destas estruturas filamentosas com penas, temos os seguintes factos

. elas surgem no mesmo local das penas

. têm pelo menos algumas características das penas

. serviam, pelo menos, algumas funções das penas

. encaixam-se numa expectativa geral de como é que uma estrutura simples precursora de uma pena complexa deveria ter sido".  

http://hometown.aol.com/strigoivv/

Penas de Sinornithosaurus. http://hometown.aol.com/strigoivv/

Penas de Caudipteryx. http://hometown.aol.com/strigoivv/

Penas do dromaeossaurídeo juvenil. http://research.amnh.org/vertpaleo/dinobird.html

PARA SABER MAIS ...

“Até à data, mais de 12 espécies de teropodes não avianos foram encontrados nos depósitos lacustres da zona ocidental de Liaoning. Destes, 10 preservam impressões de proto-penas / penas. A maioria foi objecto apenas de descrições preliminares - análises anatómicas mais completas são necessárias e serão bem-vindas” (Norell e Xu 2005).

Partindo de uma análise filogenética das interrelações entre taxa coelurossaurios (ou de um cladograma que resulte de um «acordo» dos resultantes de diferentes análises), podemos introduzir para cada taxa o tipo de integumento já observado, proto-penas e/ou penas. O mais primitivo dos teropodes com este tipo de integumento filamentoso é Sinosauropteryx, um compsognatídeo. Estruturas idênticas também se conhecem já em Therizinosauroidea (Beipiaosaurus) e Alvarezsauridae (Shuvuuia); ou são já mais derivadas em Dromaeosauridae (Sinornithosaurus, Microraptor), Troodontidae (?Jinfengopteryx elegans). Penas primitivas são conhecidas para Oviraptorosauria (Caudipteryx) e para um eventual Maniraptoriforme não Maniraptora (Protoarchaeopteryx). Penas mais avançadas surgem em Aves.  

Assumindo que terá ocorrido uma origem única para um estrutura tão complexa como são as penas actuais, então o Enquadramento Filogenético Vivo permite inferir que todos os dinossáurios que descendem do mais recente antepassado comum de Sinosauropteryx e aves teriam também esta especialização (a não ser que, através da evolução, a tivessem subsequentemente perdido).  Por outras palavras - se o mais recente antepassado de todos os coelurossaurios tinha uma penugem cobrindo o corpo e se este tipo de cobertura é encontrado também em clades "intermédios" e nas aves, os tyrannossauroides e ornitomimossaurios (para este último clade não se conhecem taxa com pele preservada, ainda!) são descendentes de animais com proto-penas e teriam também uma cobertura semelhante. Daqui deriva a previsão de que os membros dos clades Tyrannosauroidea e Ornithomimosauria teriam também uma cobertura integumentar semelhante. O que foi já confirmado recentemente para o tyrannossauroide Dilong paradoxus. Ou que, à semelhança com o therizinosaurídeo Beipiaosaurus, todos os outros membros deste clade, teriam também uma cobertura integumentar formada por filamentos idênticos a proto-penas, mesmo quando o registo osteológico não evidencia qualquer tipo do integumento que cobria o corpo destes teropodes.

Coelurosauria pode assim ser caracterizado pela presença de uma cobertura integumentar formada por proto-penas e, pelo menos, Maniraptora por uma cobertura formada por penas com um eixo central. As penas passam a ser consideradas como simplesiomorfias das aves, mas não como sinapomorfias (por outras palavras, «o hábito não faz o monge»).

As penas estão entre as estruturas integumentares mais complexas encontradas nos vertebrados. Primariamente são compostas por queratina, que consiste em filamentos microscópicos insolúveis, embebidos numa matriz proteinácea. A queratina é um material com longa duração (Gill 1990). A composição dos aminoácidos da queratina das penas, a sua forma e comportamento, diferem notavelmente das das queratinas encontradas em outros tecidos rijos epidérmicos como garras, pelo e escamas (Brush 1996). Assim as penas são normalmente encaradas como uma novidade evolucionária que terá surgido apenas uma vez.  

A possibilidade dos tyrannossaurídeos mais avançados, como Tyrannosaurus rex, também terem possuído um integumento formado por filamentos semelhantes a proto-penas é real, mesmo que esta cobertura se restringisse aos primeiros tempos de vida. http://www.dinosauriaong.hpg.ig.com.br/gpal/tm/MotherJuvenileRex.jpg.

Um ceratossaurídeo Dilophosaurus com um integumento de filamentos, segundo a interpretação de Gierlinski e colegas.

http://www.pgi.gov.pl/index.

php?option=news&task=viewarticle

&sid=5&Itemid=2

Ellenberger (1974) descreveu também algumas pegadas do Jurássico inferior do Grupo Stormberg do Lesotho (África do Sul), que inferiu estarem associadas a impressões de penas. Tanto quanto sabemos, esta interpretação nunca foi objecto de uma análise minuciosa e apenas Molnar (1985) a colocou em causa, sugerindo que se trata de rastos deixados por invertebrados associados a várias pegadas de provável origem dinossauriana. Mas também devemos ter em conta que Ellenberger interpretou originalmente o prolarcetídeo lepidossauriano Cosesaurus, do Triássico médio de Espanha, como um provável antepassado das aves, sugerindo mesmo que o esqueleto estava rodeado por impressões de penas (Ellenberger e Villalta 1974; Ellenberger 1977), o que posteriormente se veio a verificar não corresponder à realidade (Sanz e Lopez-Martinez 1984; Milner1985).

PARA SABER MAIS ...

Se ainda poderia haver dúvidas sobre a origem teropodiana das aves a partir de pequenos coelurossaurios, estas descobertas colocam um ponto final, mostrando que uma espécie de penugem e, mais tarde, penas simétricas com barbas, surgiram antes das penas do voo e "não deixando dúvidas sobre a presenças de uma cobertura semelhante a penas nos coelurossaurios antes da invenção das aves" (Padian 1998).

"Se Heilmann (1925) tivesse observado alguns dos teropodes com penas e/ou as clavículas co-ossificadas que têm sido descritas para quase todos os grupos de teropodes, incluindo taxa de Jehol como Caudipteryx, Sinornithosaurus, Microraptor, Beipiaosaurus, certamente que a sua obra justificando uma origem não teropodiana para as aves nunca teria sido escrita" (Sereno 2004).

Mas estas descobertas também levantam problemas. Um exemplo - se as penas são encontradas em oviraptorossaurios como Caudipteryx e em Protoarchaeopteryx, então também as deveríamos encontrar nos therizinossauroides, troodontídeos e nos dromaeossaurídeos. Mesmo colocando de lado Protoarchaeopteryx em razão do seu estatuto taxonómico incerto (mas fora de Avialae, como é indicado, por exemplo, pelos dentes serrilhados, segundo Clark et al. 2002), a presença de penas em Caudipteryx, com base na sua posição filogenética, indica que as penas também estariam presentes nos outros grupos não avianos que descendem do mesmo antepassado comum de oviraptorossaurios e aves modernas. Mas as evidências disponíveis limitam-se a uma penugem, provavelmente mais complexa do que a observada em Sinosauropteryx, mas distante de penas primitivas.

Esta (aparente) contradição  pode ser explicada / interpretada de várias formas:

. resultante de um artefacto preservacional; descobertas futuras, praticamente certas em Liaoning, poderão revelar exemplares mais completos

. algumas linhagens podem ter revertido para a penugem primitiva

. as penas podem ter evoluído independentemente em várias linhagens coelurossaurianas

. a filogenia dos Coelurosauria tem de ser revista

Brush (2001) salientou que os mesmos folículos geradores de penas produzem uma variedade de tipos estruturais de penas durante a ontogenia das aves modernas. "Se a aparente homoplasia de penas entre os maniraptoranos se deve a ontogenia, tafonomia, aquisição independente de penas mais derivadas em Protoarchaeopteryx, Caudipteryx e Avialae, ou "inversões" para um estádio primitivo em Sinornithosaurus e Beipiaosaurus é uma questão que no momento actual ainda não pode ser resolvida" (Holtz 2001).

Um Oviraptor sp. sentado em cima de um ninho, chocando os ovos.

http://search.eb.com/dinosaurs/dinosaurs/oovirap002p4a.html

http://www.infoquest.org/library/books.htm

http://search.eb.com/dinosaurs/dinosaurs/BRa.html

PARA SABER MAIS ...

Note-se que quase todos os investigadores citados estão de acordo num ponto - os teropodes não avianos com penas não apresentavam os componentes esqueléticos com o necessário equipamento para o voo batido aviano.  Por exemplo, em todos os teropodes não avianos de Liaoning os membros posteriores são mais longos e robustos do que os membros anteriores (a razão entre os comprimentos dos ossos longos do braço e da perna varia, para estes taxa, entre 32 e 55%; para aves primitivas como Archaeopteryx e Confuciusornis esta razão varia entre 94 e 95-100%, respectivamente). Por outro lado, mesmo para os taxa com penas mais derivadas, estas ainda não eram tão avançadas como as presentes em Archaeopteryx, o que constitui mais um argumento para a sua não utilização / origem relacionados directamente com o voo. "Consistente com as penas mais curtas, nenhum destes teropodes não avianos parece ter estado perto de ter conseguido voar" (Padian et al. 2001).

PARA SABER MAIS ...

Como as penas são estruturas muito complexas, exclusivas de um grupo único e diversificado, podendo executar muitas funções na biologia aviana, a sua origem evolucionária tem sido sempre um tema controverso. Uma enorme gama de mecanismos têm sido propostos relativamente ao desenvolvimento das penas e à sua diversificação.

Hipóteses relacionando a origem das penas como aquecimento (Regal 1975), à prova de água (Dyck 1985), estruturas sensoriais (Broman 1941), armadilhas para agarrar insectos (Ostrom 1979), isolamento (Ewart 1921), como cobertura de choco (Hopp e Oren 2004). A hipótese mais comum é a de que as penas se teriam originado para o voo (Heilman 1926). Esta última proposta pode agora ser inequivocamente falsificada porque verdadeiras penas ocorrem num grande número de teropodes que estão, demonstradamente, fora da divergência aviana.

Mas mesmo com os notáveis fósseis de Liaoning, ainda nos faltam dados paleontológicos suficientes para testarmos rigorosamente as várias teorias para a origem das penas. "Mas temos já uma base par a a construção de um cenário sobre a sua origem e evolução até às estruturas complexas e diversificadas que as aves actuais mostram" (Norell e Xu 2005)

As penas primitivas (estádios I e II) do modelo de Prum são observadas no compsognatídeo Sinosauropteryx e teriam pouca utilidade para a maioria das funções propostas como responsáveis pela origem das penas. Contudo, como uma barreira térmica, elas seriam úteis. De facto, muitas das penas isoladoras das aves modernas (a penugem) apresentam grandes semelhanças com essas estruturas. Em animais mais avançados, como Caudipteryx, observamos penas penáceas completamente desenvolvidas e rémiges e rectrizes bem desenvolvidas. Estes animais eram incapazes de voar, logo esta função pode ser rejeitada. Alguns dos exemplares que apresentam plúmulas na cauda e longas penas nos braços também apresentam evidência de padrões de bandas nestas penas. As aves modernas (e possivelmente todos os teropodes) são animais extremamente visuais e as penas que cobrem todo o corpo são utilizadas como estruturas de exibição. Pode, pelo menos, ser proposto que a diferenciação das penas possa ter estado associada com comportamento de exibição e/ou de reconhecimento (Norell e Xu 2005). Posteriormente, estas penas teriam sido co-optadas para uma função aerodinâmica com a origem do voo.

Assim, todas as evidências sugerem que as penas e estruturas relacionadas não surgiram para o voo; o isolamento é uma hipótese testável; também tem sido proposto que teriam funcionado originalmente com funções aerodinâmicas, como a produção de impulsos; funções comportamentais como camuflagem, exibição, choco, reconhecimento de espécies constituem também possibilidades. Combinando as hipóteses de isolamento e comportamento, é provável que as penas dos braços, em algum estádio evolucionário, podem ter sido seleccionadas, pelo menos parcialmente, de modo a que os adultos pudessem modificar comportamentalmente a termorregulação de ovos num ninho (Padian 1998; Padian et al. 2001).

PARA SABER MAIS ...

"Muitas estas hipóteses são difíceis de testar directamente e algumas são mesmo não testáveis, embora não sejam necessariamente não plausíveis" (Padian e Chiappe 1997).

"A função mais provável das penas mais reduzidas do corpo (e presumivelmente das estruturas semelhantes a pelos de Sinosauropteryx) seria a de isolamento" (Unwin 1998). "A termorregulação é uma possibilidade, mas que tipo de termorregulação - eliminando o calor ou ganhando-o?" (Padian et al. 2001). Estes investigadores referem que esta é uma falsa dicotomia, tendo em conta que muitos animais que utilizam o integumento para funções termorreguladoras o fazem de forma flexível - "o seu comportamento controla a utilização do integumento, perdendo ou ganhando calor". De facto, as estruturas integumentares podem actuar como irradiadores, reflectindo a radiação solar e contribuindo para impedir o sobreaquecimento do corpo. Unwin (1998) salienta que, como os teropodes com penas de Liaoning viviam em ambientes quentes, com temperaturas elevadas durante todo ano, o seu maior problema poderia ser o de se verem livres do calor e não o de o reterem. "Será esta a chave para a função real das penas que surgiram nestes dinossáurios?".  

Tradicionalmente, tem sido sugerido que os juvenis, quer ectotérmicos, quer endotérmicos, teriam grandes vantagens em apresentarem um revestimento isolador. É possível que as penas tivessem evoluído originalmente nos juvenis como forma de isolamento, "que eram mantidas e elaboradas nos adultos para diversos fins" (Padian et al. 2001). Mas as aves e mamíferos neonatos têm quase sempre menos isolamento integumentar do que os adultos e esta cobertura leva algum tempo a desenvolver-se. Existe ainda uma outra possibilidade - "pelo menos algumas destas estruturas terão evoluído nos adultos para ajudarem a termorregulação das crias". Neste caso, poderão apenas ter-se desenvolvido nos adultos durante a estação reprodutora, representando uma existência periódica, efémera.

Os proponentes da funções originalmente termorreguladoras (activas ou passivas) sugerem, geralmente, que uma penugem terá sido a primeira a evoluir; os que propõem funções de exibição, camuflagem, choco, sugerem que penas longas na cauda ou nos braços terão evoluído em primeiro lugar (Padian e Chiappe 1997). De qualquer forma, se as penas não são uma sinapomorfia das aves, não as diagnosticando, mas são partilhadas por uma vasto grupo de teropodes que não descendem de animais voadores, então é muito pouco provável que se tenham originado directamente para o voo.

"Nos organismos complexos, o comportamento adaptativo precede geralmente o desenvolvimento de «curto-circuitos» nas características morfológicas e uma ligeira vantagem na função pode, ao longo do tempo, tornar-se num sucesso considerável. Uma estrutura pode ser utilizada para exibição sem ser perfeita ou até muito elaborada e um filamento com franjas pode fornecer mais isolamento do que um filamento sem franjas, embora menos do que uma pena. Contudo, o voo batido não pode ocorrer sem que a asa esteja completamente «pronta», embora pequenos saltos assistidos pelo bater das asas «incompletas« ou até diminutas acções de deslizamento possam ser realizadas. Assim, parece plausível que as penas fossem utilizadas para vários fins, tal como acontece nos nossos dias" (Padian e Chiappe 1997).

http://www.dinosaur-museum.org/featheredinosaurs/Are_Birds_Really_Dinosaurs.pdf

PARA SABER MAIS ...

http://elfwood.lysator.liu.se/art/h/b/hbaeder/psittacosaurus.jpg.html